武田信玄の庶子でその跡を継ぐことになるが、元々は信玄に嫡男の義信がいたので、勝頼は母方の諏訪氏を継いでいた。（武田氏の通字は「信」、諏訪氏の通字は「頼」）
信玄の死後は積極的な対外政策を採って各地を転戦したが、次第に家臣団の信頼を失い、織田信長が討伐の軍を挙げると為す術なく敗退し、小山田信茂の岩殿城に落延びようとするものの小山田氏にも裏切られ、最後を悟った勝頼は天目山の棲雲寺を目指すが、それも叶わずこの地で一族と自害した。
本能寺の変の後に甲斐へ入った徳川家康は、勝頼とその家臣たちの菩提を弔うためにこの寺院を建立した。