ブルックリンに住む高校生のマイルス・モラレスは、叔父のアーロンと高架下でストリート・ペイティングをしている時、突然変異したクモに噛まれ、特殊な能力を得る。
マイルスは駅の地下道でウィルソン・フィスク(キングピン)とグリーン・ゴブリンたちが加速機を使って、異次元との扉を開く実験をしているところに居合わせる。
スパイダーマン(ピーター・パーカー)が現れ、実験を阻止しようとするが、加速器が誤作動し重症を負う。
ピーターはマイルスに小型のメモリースティックを託した後、キングピンによって殺害された。
ニューヨーク中にスパイダーマンの死を知らせるニュースが広がり、後に彼の告別式が開かれる。
マイルスはピーターの意思を継ぎスパイダーマンになるため訓練を始めるが、その過程でメモリースティックを壊してしまう。
異次元から来た別のピーター・パーカー(ピーターB)が現れ、自分の次元に帰るためマイルスに協力することとなる。
マイルスが受け取ったメモリースティックは、キングピンの加速器を無力化させることが出来る装置だったことが分かる。
マイルスとピーターBはスパイダーマンのコスチュームを着てキングピンの研究施設に潜入し、装置を修理するためのデータを盗み出そうする。
二人はオリビア・オクタヴィアスことドクター・オクトパスと施設員らに発見され追跡されるが、さらに別の次元から来たスパイダーグウェン(グウェン・ステイシー)に助けられ危機を脱する。
グウェンは二人を、ピーター・パーカーの叔母メイの家に連れて行く。
マイルス、ピーターBはそこで、フィルム・ノワール世界のスパイダーマン・ノワール、アニメ世界の少女ペニー・パーカー、動物キャラクター世界の子豚型スパイダーマン・スパイダー・ハムたちと出会う。
異次元から来たヒーロー達は全員、マイルスの次元にいることによって次第に弱って行き、やがては死んでしまうことが分かる。マイルスは彼らをもとの次元に送り返すことを決意する。











スパイダーセンスなどスパイダーマンの素養はあるのに、自分の意思で能力を操れないマイルズ・モラレスが、ピーター・パーカーから受け継いだ「スパイダーマンになり、加速機を使ったキングピンの野望を打ち砕く」という任務を、もう1人のスパイダーマンであるピーター・B・パーカーやグウェン・ステイシーがスパイダーマンとなったスパイダーグウェンやフィルム・ノワール・バースから来たスパイダーマン・ノワールやペニー・パーカーやスパイダー・ハムなどマルチバースから来たスパイダーマンの助けを借りながら成し遂げる中で、スパイダーマンとしての能力を覚醒させていく展開を、スパイダーマンとして活躍する中での苦悩をスパイダーマン同士が分かち合い孤独に戦うスパイダーマン同士が支え合い成長していくヒーロー同士の絆、愛した者を救えなかった苦悩と向き合うスパイダーマンの葛藤、自分の能力に自信がなかったマイルズがスパイダーマン仲間の助けや父親の信頼に支えられ自分の能力を覚醒させていく瑞々しい青春成長譚、サム・ライミ監督版のような躍動感に満ちたカメラワークで描かれるアクションシーン、スパイダーマンの映画などの名シーンのオマージュや小ネタの数々、「大いなる責任を成すには、仲間との絆や自分の能力を信じるべし」ということが伝わってきてスパイダーマンを愛してきたファンにこそ満足出来るスパイダーマンのアニメ映画。
「信じて跳べ」


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