オナガドリの始まりは、江戸時代に土佐藩主の山内家が参勤交代の際に使う飛鳥という槍飾りに用いる長い鶏の尾を農民から集めたことにある。明暦（1655年～1657年）ごろの土佐国大篠村（現在の高知県南国市大篠）で、武市利右衛門がオナガドリの原種白藤種を作り出した。伝説では地鶏とキジや山鳥と交配して作ったとされているが、正確な記録は残されていない。
1923年（大正12年）に国の天然記念物に指定されたが、太平洋戦争が始まり、その数は9羽まで激減。1952年（昭和27年）には、国の特別天然記念物に指定された。
ニワトリは通常一年に一度羽が生え換わるが、オスのオナガドリは尾羽が生え換わらないため、尾が非常に長くなる。明治時代までは尾の長さは3m程度であったが大正時代に止箱（とめばこ）と呼ばれる縦長の飼育箱が開発され、尾が損傷しないように鳥の動きを抑制する飼育法が行われるようになり、尾がさらに長く成長するようになった。
尾は若いうちは一年に80cm～1m程度、成長するが加齢とともに尾の伸びる早さは鈍る。鶏が長生きした場合には尾の長さが10m以上に達することもあり、最も長いのは1974年に13mという記録がある。ギネスブック掲載の記録では、1974年7月20日に計測された10.6mが最長。現在では尾がそれほど長くならなくなり、93年には最長7m以上だったが、2013年3月時点の最長は3.6ｍで、大半が1m台となっている。これは近親交配の増加が影響しているとみられ、南国市ではDNA解析を基にした交配で、元の姿を取り戻す保護作戦を始めている。
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