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物語は廃刊間近となっている雑誌の記者・山田は、廃村となった哭倉村（なぐらむら）へやってきた。山田は同じく村へやってきた鬼太郎、ねこ娘、目玉おやじと遭遇するが、引き返すようにという警告を無視して、鬼太郎たちに取材しようとつきまとう。
時は遡り、昭和31年（1956年）、当時の日本で政財界を牛耳っていた龍賀一族の当主、龍賀時貞が死去する。東京で帝国血液銀行に勤める水木は龍賀一族の経営する製薬会社「龍賀製薬」の担当者であり、時貞の娘婿である龍賀製薬社長の龍賀克典とは懇意にしていた。水木は次期当主と目される克典にアピールし出世の足掛かりとすべく、一族が暮らす哭倉村へと向かう。
哭倉村で水木は東京に憧れている龍賀沙代と彼女のいとこの長田時弥に出会う。龍賀家の邸宅では克典や夫人の乙米をはじめ一族が集まり、水木も同席する。しかしそこで発表された時貞の遺言は水木の思惑に反し、引きこもりだった時貞の長男・時麿を当主に指名する内容であり、その場は混乱する。
その翌朝、時麿が何者かに惨殺される。村長の長田幻治が犯人候補として捕らえたのは、行方不明の妻を探すため村に現れた謎の男（後の鬼太郎の父）だった。男は時麿殺害の容疑をかけられ、即座に殺されそうになるが、水木の説得により阻止され、龍賀家の指示により水木の監視下に置かれる。男は水木に名を問われても名乗らず、水木は仕方なくゲゲ郎というあだ名をつける。
初めはゲゲ郎を訝しがる水木だったが、彼の奔放な振る舞いに振り回されるうち、ゲゲ郎がかつて地球を支配していた先住民・幽霊族の末裔であると知る。彼の影響で水木は妖怪が見える力に目覚め、村を彷徨う様々な怪異に出くわす。一方、ゲゲ郎の一件以降も龍賀家の者が次々と惨殺される事件は続き、人々に不安が広がっていった。
そんな中、水木は村にやってきたもう一つの理由をゲゲ郎に明かす。実は龍賀製薬は、使用した者に多くの生命力を与えて数日間不眠不休で働き続けることを可能にする血液製剤「M」を密かに開発して特定の顧客にのみ販売していた。Mはその効能により日清戦争以降の日本が行ってきた戦争で勝利に貢献したとも噂されており、これにより一族は莫大な富と政財界をも牛耳るほどの権勢を得ていた。水木はMの利益を得んとする会社の密命により、その秘密を暴くため哭倉村にやってきたのである。
ゲゲ郎の妻の所在、Mの秘密、龍賀一族惨殺の真相。怪奇な事件を調べていくうちに、二人は龍賀家と哭倉村が長きにわたり隠し続けてきたおぞましい真実を知ることになる。
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